1931年“九一八事变”爆发后，日本关东军使用武力野蛮侵占了东北三省。日本侵略者为了掩盖自己的侵略罪行，欺瞒国际舆论，又筹划成立了伪满洲国傀儡政权。1932年3月9日，在长春商埠地原来的吉长道尹公署里面，清朝末代皇帝溥仪粉墨登场，出任伪满洲国 “执政”。同时，在日本侵略者的授意下，伪满政府公布了《政府组织法》，其中规定伪满中央政府实行立法、行政、司法和监察四权分立的四院制。在“执政”溥仪之下，设“国务院”“立法院”“监察院”等机构。其中，伪满洲国国务院还下辖“七部”，具体包括伪满民政部、伪满外交部、伪满军政部、伪满财政部、伪满实业部、伪满交通部、伪满司法部。此后，随着日本殖民统治程度的加深和日伪统治政策的调整，伪满各部的职能、名称、数量不断被调整和增减，在伪满洲国覆亡前，伪满国务院共下辖“九部”，具体包括伪满军事部、伪满厚生部、伪满文教部、伪满外交部、伪满司法部、伪满兴农部、伪满经济部、伪满交通部、伪满国民勤劳部。
20世纪30年代初的长春，还只是个占地21平方公里、有13万人口的中等城镇。伪满洲国成立之后，临时拼凑起来的众多伪满机构都为争抢办公用房而费尽心思。于是，在当时的长春就出现了这般情形：长春旧城内的原陆军医院成了“军政部”，原东北官银号钱庄成了“财政部”，原华俄道胜银行成了“监察院”……原吉长道尹公署里面居然一股脑挤进了伪满国务院、伪满参议院和伪满外交部等多个机构。从1932年春夏开始，伪满国都建设局等机构开始修建各种办公用房。1933年3月，伪满洲国国务院成立了专门负责审查各伪满机构新建办公楼设计方案的“官衙建筑委员会”。
1934年初，伪满洲国国务院的新办公楼选址在刚刚开辟的“顺天大街”（今新民大街）最北端，这里毗邻即将为溥仪修建的“新帝宫”。接着，对伪满洲国国务院办公楼设计师和设计方案的遴选开始了。最先进入人们视线的是已经完成“第一厅舍”和“第二厅舍”两座具有所谓“满洲特色”建筑设计的相贺兼介，当时已经担任伪满洲国国都建设局技术处建筑科科长的相贺兼介，不仅有资历，还有丰富的实践经验。按理说，相贺兼介中标应该是十拿九稳的事情，但是半路却杀出一个“程咬金”，一个叫石井达郎的日本年轻设计师和他的设计方案赢得了“官衙建筑委员会”委员们的最终青睐，成为“第四厅舍”，即伪满洲国国务院办公楼的设计方案。虽然相贺兼介的设计方案被淘汰，但是并没有浪费，而是被拿去修建了伪满洲国司法部的办公楼。
石井达郎，1929年毕业于日本东京帝国大学建筑科，他与相贺兼介相比无疑是个后辈。参加竞标时，年轻的石井只不过是伪满洲国国务院总务厅需用处营缮科的一个属官，大概相当于科员这个等级。另外，石井达郎的方案与相贺兼介的方案相比，更像是对当时日本国会议事堂的模仿。让人意想不到的是，最终是石井达郎淘汰了相贺兼介。按照“官衙建筑委员会”的说法是石井达郎的方案从整体上让人们看起来很有“中国建筑的气氛”，迎合了日伪统治者的心理需求，也符合日本关东军提出的所谓“满洲特色”的建筑样式要求。但是，其中还有一个谁也无法忽视的内情，那就是石井达郎的老师佐野利器掌握着最终的评审权力。佐野利器，日本人，可以毫不夸张地说，他曾把握着日本近代建筑的发展方向。1932年12月，他受邀来到长春，担任伪满洲国国都建设局的顾问。到底是石井达郎的设计方案更加出色，还是他的老师在其中起了作用，今天我们不得而知。不过，年轻的石井达郎也确实为自己的方案构思良久，据说还专程去了一趟北京，到故宫里面进行实地考察，以便加深自己对中国传统建筑的了解。石井达郎在后来的设计工作中也显露出了卓越的才能，从他后期对伪满洲国交通部办公楼和伪满大同学院主楼的设计中可以看出，他确实将中国传统建筑元素比较巧妙地融合到近代建筑之中。单就伪满国务院旧址来说，整个建筑也十分明显地融入了中国传统建筑元素和欧美建筑构件。比如，大楼中部的塔楼采用了中国传统样式的重檐四角攒尖顶；大楼西、北、南三面的入口都使用塔司干式廊柱。此外，他在建筑内部的装饰和设计方面也下了一番功夫。一进入正门大厅，楼梯两侧的扶手石鼓就会立刻吸引人的目光。石鼓看上去似石非石，因为雕刻这对巨大石鼓所选用的并非普通岩石，而是从意大利运来的由上万年贝壳化石形成的“雨田石”。作为当时长春市内最高的建筑物，电梯当然是必不可少的，选用了当时较为先进的美国产奥的斯牌电梯，而且安装了三部，这在当时的其他建筑中十分少见。
1936年11月20日，伪满洲国国务院办公楼竣工时创造了2个“第一”：体积最大，花钱最多。建筑主体部分四层，局部六层，地下室一层半，总建筑面积达19115平方米，高度也达了前所未见的48.8米。伪满洲国国务院办公楼工程造价高达250万元(伪币），这在当时所有伪满机构办公楼建筑造价中是最多的。这笔高达250万元(伪币）的工程款究竟是怎样的概念？当时伪满发行的伪满洲国圆采用银本位制，是由23.91克的纯银定位。理论上来说，250万元(伪币）相当于59775公斤白银，即便考虑到通货膨胀因素，这笔款项也是十分可观的。两年之后，伪满洲国国务院办公楼在建筑面积和工程造价上创造的纪录才被伪满洲国中央银行总行办公楼所打破。
在伪满洲中央银行1938年发行的伪满洲国圆乙号券五元纸币上面，出现了伪满洲国国务院办公楼的图案。在此之前，只有伪满皇宫里的勤民楼和吉林市文庙曾被印制在伪满发行的纸币上面。1944年，在伪满洲国圆丙号券五元纸币上面再次出现了这栋建筑的图案。
1934年7月，在伪满洲国国务院办公楼正式开工之际，时任伪满国务总理大臣郑孝胥带领一批伪满官吏煞有介事地举行了一场动工仪式。世事难料，不到一年，郑孝胥就因为“口无遮拦”得罪了日本关东军而被免职，最终进入伪满洲国国务院办公楼三楼伪满总理大臣办公室的竟是豆腐匠出身、胸无点墨的张景惠。但不论是没有机会走进伪满国务院办公楼的郑孝胥，还是后来成为“铁杆总理大臣”的张景惠，伪满洲国国务院的实际控制者都是必须由日本人担任的伪满洲国国务院总务厅长。
日本侵略者为了有效地控制伪满傀儡政权，于1933年制定了《满洲国指导方针要纲》，其中规定，日本对伪满政府的控制，是在关东军司令官兼驻满大使的统辖下，主要通过日籍官吏进行。换句话说，伪满政权实际上是由关东军司令官指挥下的日本官员直接控制的，伪满政权的傀儡性质不言自明。伪满洲国国务院的实权也同样由日本人把持，虽然伪满洲国国务院总务厅长在名义上是伪满国务总理大臣的部下，但实际上伪满国务总理大臣却要事事受命于他。随着日本殖民统治的加深，伪满洲国国务院总务厅的机构日趋膨胀，到伪满政权覆灭的前一年（1944年8月）已经发展到一局、四处、一部，俨然一个精简版的“国务院”。对于伪满洲国国务院总务厅长掌握实权的这个事实，当时的日本关东军甚至毫不隐讳。溥仪在《我的前半生》一书中曾这样写到：“‘国务院’的真正‘总理’不是郑孝胥，而是总务厅长官驹井德三。其实，日本人并不隐讳这个事实。当时日本《改造》杂志就公然称他为‘满洲国总务总理’和‘新国家内阁总理大臣’。”
1945年8月15日，日本宣布无条件投降。伪满洲国也随着覆亡，伪满洲国国务院和其下辖的伪满“九部”也随之烟消云散。不久，“铁杆总理大臣”张景惠和伪满洲国国务院总务厅长武部六藏等一批日伪官员都成为了前苏联红军的阶下囚，为他们曾经的罪行付出了代价。
1946年春夏之交，占领长春的国民党军队接管了空闲已久的伪满洲国国务院旧址，在经过数月的修缮之后，这栋建筑先后成为国民党励志社、长春国民党第一兵团政工和东北剿总第一兵团团部的办公场所。
从1948年10月长春解放至今的70年间，伪满洲国国务院旧址一直作为教学场所使用，最初是长春解放大路小学在这里临时办学，后来又成为中国人民解放军第一军医大学基础医学部。在随后的几十年间，这里的名称虽然经历吉林医科大学、白求恩医科大学和吉林大学基础医学院的几度变更，但是作为培养优秀医学工作者摇篮的重要地位却从未改变。2013年3月，伪满洲国国务院旧址成为长春市第七批全国重点文物保护单位，其作为警示性历史遗迹的意义更加突显。2017年12月，伪满洲国国务院旧址作为伪满皇宫及日伪军政机构旧址的组成部分，入选由中国文物学会、中国建筑学会联合发布的第二批中国20世纪建筑遗产名录。
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